浅水湖泊中由于化学元素输入失衡导致的灾变性稳态转换之所以难以预测，主要是因为缺乏对相关机制的清晰了解。多稳态理论认为，富营养化对淡水生态系统的结构、功能和稳定性有着明显的负面影响（如果我们的管理目标是清洁水源的话），但是，人们仍然不清楚在一个突变点出现之前富营养化是如何通过化学计量效应使生态系统去稳定化的。化学计量内稳性（stoichiometric homeostasis，简称H）是小尺度过程与大尺度格局之间的桥梁，因此是生态化学计量学的关键参数。本研究调查了长江流域97个浅水湖泊，测量了常见沉水植物地上组织和沉积物中的氮（N）、磷（P）浓度。结果表明，沉水植物存在显著的磷化学计量内稳性P (HP)而非氮N (HN)。此外，确认沉水植物群落崩溃的临界条件也是对其可塑性（resilience）进行量化的根本途径。阈值检测（Threshold detection）表明，高内稳性种类占优势的沉水植物群落发生稳态转化的临界磷浓度较高（0.08 mg/L），而低内稳性种类占优势的沉水植物群落出现稳态转化的临界磷浓度较低（0.06 mg/L），表明高内稳性沉水植物对富营养化的可塑性更强。随着富营养化的发展，低内稳性植物先行崩溃，这可作为湖泊生态系统从清水到浊水稳态转化的早期预警信号。但低内稳性植物具有较快的恢复能力，因此可作为生态修复的先锋物种。

 背景与科学假设

1 水体过度富营养化损害生态系统的服务功能

 全球范围的气候变化与人类活动的干扰正在以各种各样的方式强烈地改变着氮和磷的循环过程。一般来说，N和P是自然生态系统中初级生产者的限制性元素，因此，富营养化无疑将会影响淡水、海洋和陆地生态系统的结构和功能，譬如，在淡水生态系统中，营养盐的富集将会有利于生长速度快的藻类的繁殖，导致沉水植物占优势的清水状态向浮游植物占优势的浊水状态转变，特别是在浅水湖泊中。而这种灾变性的稳态转化将会使生态系统的功能与服务受损，对人类的生存带来严重的负面影响。

2 沉水植物影响浅水湖泊的清水—浊水的状态切换

 沉水植物群落是浅水湖泊中的初级生产者，在清水生态系统的维持中扮演着重要的角色，因为水生植物直接影响水文及沉积动态，通过各种正向作用创造出更适宜的环境，譬如，繁茂的水草能为大型浮游动物提供结构复杂的生态位，能与藻类竞争营养。此外，它能减少沉积物再悬浮，释放化感物质，等等。但是，近几十年来，富营养化导致水生植物消失，使清水状态转变成了浊水状态。虽然有若干研究描述这样的过程，也有一些通过模型的模拟研究，但人们仍然不清楚富营养化是如何通过化学计量机制来推动生态系统的稳态转化的。

3 植物的化学计量内稳性影响生态系统的结构、稳定性和可塑性

 所谓的化学计量内稳性是无论营养盐的可利用性如何变化有机体维持体内恒定的化学元素含量和比例的能力。植物能够通过多种生理机制维持体内的营养盐水平及相应的功能，包括分泌酶到土壤中，营养盐再吸收以及有机体的生物量分配，从而缓冲外源营养盐供给失衡。化学计量内稳性依赖于资源限制、生理限制和生长潜力等。一般来说，高内稳性植物在营养贫瘠的条件下有竞争优势，而低内稳性植物由于生长速度快在营养盐丰富的条件下有竞争优势。在更大的尺度上，化学计量内稳性与生态系统稳定性、优势度和生产力相关。但是，据我们所知，还没有任何研究试图从化学计量的视角去揭示生态系统多稳态转化的机制。我们也注意到，化学计量内稳性/生态可塑性均分别表征了在有机体/生态系统水平维持其原始状态的能力，两个概念均反映了生物功能的变化，因此均能被用作有机体/生态系统响应环境波动的指标。但是，人们并不知道，连接小尺度过程的化学计量内稳性能否与表征大尺度格局（在稳态转化方面）的生态可塑性之间具有内在的联系。因此，揭示沉水植物化学计量的调节能力与湖泊生态系统的结构、稳定性和可塑性对富营养化的响应之间的关联性具有重要的意义。

了解如何维持一个可塑性强的清水生态系统的机制对湖泊管理和保护来说至关重要。这里的可塑性指一个生态系统在遭遇外界干扰的情况下维持其关键功能和过程的能力。从现象上来说，优势初级生产者转变为浮游植物一般伴随着沉水植物群落丰度和覆盖率的崩溃。突变的阈值表征了稳态转化的边界参数，即较高的阈值表示具有较大弹性的生态空间和较大的吸引域。因此，预测关键突变阈值何时出现是量化生态系统可塑性的一个有效的方法。水生植物群落的自然演替是一个长期的过程，但这可作为追踪生态系统状态缓慢响应的线索。因为化学计量内稳性与物种的生产力和稳定性紧密相关，因此，富营养化可能会通过抑制具有高生态系统生产力和稳定性的高内稳性沉水植物群落来蚕食生态系统的可塑性。

4 科学假设——植物的化学计量内稳性关乎生态系统的稳态转化

 本研究调查了长江中下游的97个浅水湖泊（图1），测定了湖水中的总氮、总磷浓度，再选取13个沉水植物种类丰富和丰度较高的湖泊，测定常见6种沉水植物地上组织中的N、P含量以及各样点沉积物中总氮、总磷含量，评估各种沉水植物的化学计量内稳性强度。我们的假设是：沉水植物的化学计量内稳性与富营养化浅水湖泊从清水到浊水的稳态转化之间存在强烈的关联。

图1  长江中下游97个湖泊的分布，黄色的圆圈表示没有水草分布的湖泊，绿色表示有水草分布的湖泊。2014年对13个有水草分布的湖泊（深绿色圆圈）进行了细致的研究以评估六种常见沉水植物化学计量内稳性的强度。 

研究结果

图2  沉积物P与沉水植物地上组织中P含量之间的关系。化学计量内稳性系数（H）根据公式log(y) = log(c) + (1/H)log(x)计算所得，其中y是植物的P含量，x是沉积物的P含量，c是常数。左边三种为高内稳性植物——分别是微齿眼子菜（Potamogeton maackianus）、苦草（Vallisneria natans）和马来眼子菜（P. malaianus），右边三种为低内稳性植物——分别是金鱼藻（Ceratophyllum demersum）、穗状狐尾藻（Myriophyllum spicatum）和轮叶黑藻（Hydrilla verticillata）。

图3  高内稳性（high HP）/低内稳性（low HP）沉水植物生物量与水体中总磷之间的关系，并分别对两种类型沉水植物进行了变点分析。黑点与纵线表示湖水每0.01 mg/L TP间隔中的平均水生植物生物量和标准差。红线表示突变阈值前后水生植物的平均生物量。虚线表示阈值的位置，在标准差上/下的数字表示每个间隔的样本数。

图4  解释浅水湖泊稳态转化机制与过程的模式图。与由低内稳性物种占优势的生态系统相比，高内稳性沉水植物占优势的生态系统具有较高的生产力、稳定性和可塑性（由高营养盐阈值所表征）。高内稳性植物占优势的生态系统具有较宽的双稳态区，在前行衰退轨迹的末端具有较低的生物量，但由于保守的营养盐利用策略和较低的生长速率，在沿着恢复轨迹趋于平衡时具有较高的丰度。 

主要结论

 本研究从化学计量的角度提出了解释富营养化推动湖泊生态系统的结构、稳定性和可塑性动态变化的一种独特机制。我们的结果表明，沉水植物P的化学计量调节能力不仅是预测生态系统结构和稳定性的强有力的指标，也与在面临外界干扰下物种演替与生态系统可塑性变化相关联。高内稳性植物占优势的生态系统倾向于具有更稳定的状态，而低内稳性植物占优势的生态系统更为机会主义，对外界的扰动更为脆弱。简言之，富营养化通过首先抑制高内稳性的沉水植物群落来使湖泊生态系统去稳定化，但低内稳性的沉水植物群落由于较低的突变阈值而先行崩溃，这恰好可用作湖泊生态系统从清水到浊水转化的早期预警信号。但同时由于低内稳性植物具有较快的恢复能力，因此可作为生态修复的先锋物种。我们的发现对理解化学计量内稳性在决定沉水植物占优势的湖泊生态系统的结构、稳定性和可塑性中扮演的角色具有重要意义。在全球富营养化日趋严重的形势下，本研究对湖泊生态系统的管理与恢复具有重要的理论与实践意义。

 本研究发表在Water Research上，第一作者为中国科学院水生生物研究所东湖湖泊生态系统试验站谢平研究员的博士毕业生苏豪杰（现在北京大学城市与环境学院生态系做博士后研究），通讯作者为谢平。本研究受到①中国科学院战略性先导科技专项（B类）“长江水系生物多样性丧失与生态修复策略”项目四“长江水系生物多样性丧失与生态修复策略”（XDB31040000）和②国家重点研发计划项目“我国季风区湖泊生态系统长期演变机理与生态安全”课题1“长江中下游洪泛平原湖泊生态系统演变过程及模式”（2017YFA0605201）”的资助。本文源自论文：Su H, Wu Y, Xia W, Yang L, Chen J, Han W, Fang J, Xie P*. Stoichiometric mechanisms of regime shifts in freshwater ecosystem. Water Research (in press), 原文链接：https://doi.org/10.1016/j.watres.2018.11.024